Po roku 1920, keď si slovenské profesionálne divadlo vystavilo rodný list vznikom Slovenského národného divadla, vzrástla oprávnenosť požiadavky profesionálnej scény aj v druhom najväčšom slovenskom meste, ktoré sa mohlo pochváliť podobne krásnou divadelnou budovou ako Bratislava – v Košiciach. Do tohto času kultúrny život vo východoslovenskej metropole saturovali najmä kočovné maďarské a nemecké divadelné spoločnosti.
Prvé sezóny 20. rokov vypĺňali tzv. slovenskú sezónu v Košiciach zájazdy SND, ostatné mesiace patrili hosťujúcim maďarským a nemeckým divadelným spoločnostiam.
V roku 1924 vzniká Družstvo Východoslovenského národného divadla v Košiciach, vedené inžinierom Jánom Slávikom, s víziou VND ako inštitúcie s národno-výchovnou a buditeľskou úlohou. Riaditeľom divadla sa stal český režisér Josef Hurt, sezónu otvorila 13. septembra 1924 Chalupkova komédia Kocúrkovo. V sezóne 1924/1925 sa hrala len opereta, prvé operné predstavenie – Smetanova Predaná nevesta – malo premiéru až v sezóne 1925/1926. V rovnakej sezóne divadlo uviedlo Gounodovho Fausta a Margarétu, Pucciniho Madam Butterfly a Halévyho Židovku. Napriek úprimnej snahe o konsolidovaný súbor a umelecky hodnotný repertoár Josef Hurt na poste riaditeľa vydržal len dva roky. Pre neúnosné finančné problémy z funkcie po dvoch sezónach odstúpil.
Na nasledujúce dve sezóny ho vystriedal súkromný podnikateľ Otto Alfieri, po ňom súkromný podnikateľ a dlhoročný riaditeľ kočovnej divadelnej spoločnosti Otakar Novák. Počas svojej jedinej košickej sezóny (1928/1929) sa snažil o pozdvihnutie úrovne divadla a o skvalitnenie činoherného i spevoherného repertoáru, v rámci ktorého sa popri operete k slovu vo významnejšej miere dostala aj opera.
Napriek umeleckej stabilizácii divadla sa neutíchajúce finančné problémy, nezáujem obecenstva a ich nepriaznivý odraz v osobnom živote stali pre riaditeľa Nováka natoľko neúnosné, že ho po roku dohnali k samovražde.
Šesť týždňov po Novákovej tragickej smrti Slovenský východ aj Národný denník uverejnili „Pamätný list družstva Východoslovenského národného divadla“, v ktorom sa odôvodňuje rozhodnutie družstva v budúcej sezóne 1929/1930 prevádzkovanie divadla zastaviť.
Rozklad VND, spôsobený viac finančnými okolnosťami než nedostatočným umeleckým snažením, sa pokúsil zastaviť súkromný podnikateľ, známy český herec Karel Želenský a jeho syn Drahoš Želenský. Aj Želenskovci prebrali koncesiu na tri sezóny s ambíciou náročného činoherného i spevoherného repertoáru a kvalitných súborov. Umelecké predstavy Karla Želenského však nenašli podporu u štátnych orgánov, ktorá by sa bola prejavila zvýšením subvencií. Navyše sa vyostrili vzťahy medzi vedením divadla a družstvom. V lete 1930 VND ako samostatná inštitúcia zaniklo a spolu so subvenciami určenými pre Košice prebralo na seba zodpovednosť o naplnenie slovenskej sezóny bratislavské SND, ktoré celých sedem rokov striedavo s olomouckým divadlom hosťovalo v budove Mestského divadla.
Silnejúce žiadosti o obnovenie Východoslovenského národného divadla vyústili do rozhodnutia kultúrnych inštitúcií a východoslovenskej župy na poskytnutie koncesie pre riaditeľa SND Antonína Drašara. Divadlo tak v roku 1937 vstúpilo do prvej sezóny novej etapy svojej existencie. Šéfom činohry sa stal český režisér Jaroslav Skála, šéfom operety dirigent Juraj Viliam Schöffer. Operetný súbor bol takmer čisto český, medzi členmi figurovali len dvaja Slováci, neskorší zakladajúci členovia povojnového košického súboru Anton Matejček a Ernest Kostelník. Opera mala i naďalej fungovať prostredníctvom zájazdov SND. Činnosť VND však prerušili vojnové udalosti a pridruženie Košíc k horthyovskému Maďarsku.
V roku 1945 sa vznikom samostatného Štátneho divadla na čele s bardom slovenského divadelníctva Jankom Borodáčom začala písať nová kapitola dejín opery vo východoslovenskej metropole. Prvou premiérou novovzniknutého divadla bola Nedbalova Poľská krv. V priebehu nasledujúceho desaťročia sa košickému súboru podarilo úspešne prekonať začiatočné problémy, vybudovať sólistický ansámbel i kolektívne telesá a zarezonovať v česko-slovenskom opernom kontexte. K zakladateľskej generácii súboru na čele s primadonou Gizelou Veclovou a tenoristom Imrichom Godinom, ktorý do Košíc prišiel po skvelej kariére vo viedenskej Štátnej opere, patrili v prvých sezónach Bohumila Argalášová, Viera Gregorová, Mária Peršlová, Hynek Rohan, Ladislav Kucko, Jozef Staník, Imrich Gál, Anton Matejček.
Operu Štátneho divadla až do začiatku 80. rokov najvýraznejšie profiloval vynikajúci dirigent Ladislav Holoubek. V rokoch 1954 – 1965, ešte pred odchodom do SND, tu vytvoril pozoruhodné inscenácie Branislav Kriška (Jej pastorkyňa, Zásnuby v kláštore, Búrka, Fidelio, Zmätok v Efeze, Vzkriesenie,…). V 70. rokoch prevzala žezlo profilovej režisérky súboru Drahomíra Bargárová, ktorej divadelne strhujúci Othello patrí do zlatého fondu slovenskej opernej réžie. V 80. rokoch vstúpil do slovenského operného prostredia mladý absolvent opernej réžie Marián Chudovský, autor výrazne divadelných inscenácií (Nápoj lásky, Dvaja Foscariovci, Skamenený, Líška Bystrouška).
V 50. až 70. rokoch boli oporami súboru Helena Gmucová, Elena Likérová, Eva Šmáliková, Anna Poláková, Gita Abrahámová, Božena Hanáková, Oľga Golovková, Mária Adamcová, Jozef Regec, Oswald Bugel, Imrich Jakubek, Stanislav Martiš, Ladislav Pačaj, Anton Hucik, Karol Mareček, Miroslav Hájek, Ladislav Neshyba st., Gabriel Zelenay. Najvýraznejšími predstaviteľmi ďalšej speváckej generácie boli Alžbeta Mrázová, Eliška Pappová, Mária Harnádková, Jozef Konder, Pavol Mauréry, František Belún, Juraj Šomorjai. Svoju kariéru v Košiciach začínal aj svetovo renomovaný basista Sergej Kopčák.
Peter Dvorský a Luciano Pavarotti (foto Peter Procházka)Na prelome 80. a 90. rokov zažívala opera v Košiciach ťažké obdobie, spôsobené rekonštrukciou historickej divadelnej budovy (1987 – 1995). Nevľúdne prostredie núteného provizória v Dome kultúry sa nepriaznivo podpísalo na záujme publika.
V súčasnosti sa divadlu úspešne darí dobudovať stratené divácke zázemie. Riaditeľom opery je slávny slovenský tenorista Peter Dvorský. Divadlo sa orientuje na divácky príťažlivé tituly operného repertoáru, v pravidelných intervaloch uvádza aj diela klasickej operety. Popri domácich sólistoch (Michaela Várady, Tatiana Paľovčíková, Lucia Knoteková, Jaroslav Dvorský, Marián Lukáč, Marek Gurbaľ, Ondrej Mráz,…) hosťujú v Štátnom divadle aj atraktívni zahraniční sólisti (Jelena Obrazcova, Georg Tichy, Gabriela Georgieva, Michele Kalmandi, Vitomir Marof). Košická operná scéna cieľavedome vyhľadáva a poskytuje priestor mladým talentovaným umelcom, stojacim na prahu medzinárodnej kariéry.