Profesionálny operný súbor v Banskej Bystrici vznikol v roku 1959 ako spevohra zvolenského činoherného Divadla Jozefa Gregora Tajovského s poslaním zájazdového divadla. Od roku 1972 má štatút opery.
Otváracím predstavením najmladšieho operného divadla na Slovensku bola opera J. B. Foerstera Eva, ktorú režíroval prvý šéf súboru František Rell, dirigoval Jozef Kende.
K najvýraznejším osobnostiam zakladateľskej speváckej generácie a dlhoročnými oporami súboru sa stali sólisti Dagmar Rohová, Štefan Babjak, Jozef Konder, Milan Schenko, Andrej Bystran, Ladislav Longauer, v ďalších sezónach k nim postupne pribudli František Caban, Ján Zemko, Jozef Hadraba, Božena Fresserová, Jarmila Vašicová, Božena Lenhardová, Mária Murgašová, Tatiana Brummerová, Alena Dvorská-Hodálová, Oľga Hromadová, Mária Tomanová a ďalší. S banskobystrickou operou sú spojené aj umelecké začiatky slávnych slovenských sopranistiek Edity Gruberovej a Ľubice Orgonášovej.
Divadlo má od začiatku v repertoári aj operety, muzikály a balety, ťažisko však stojí na uvádzaní operných diel.
Popri osvedčených operných tituloch sa dramaturgia najmenšieho operného domu orientovala a stále sa orientuje na uvádzanie málo frekventovaných titulov. Mnohé z nich uviedla v slovenskej premiére – Gounodovho Romea a Júliu, Verdiho rané diela Arolda a Atillu, Pucciniho Edgara, Lastovičku, Donizettiho Buffu, Viva la mamma, Favoritku, Belliniho Puritánov, Montekovcov a Kapuletovcov, Leoncavallových Cigánov, Donitzettiho Lindu di Chamounix.
Priestor v Banskej Bystrici nedostávali len obchádzané diela, ale aj režiséri, ktorí v 90. rokoch nedokázali prelomiť vákuové prostredie opery Slovenského národného divadla – Marián Chudovský a najmä Martin Bendik, tvoriaci v tíme s vynikajúcim scénografom Alešom Votavom. Kombináciou invenčnej dramaturgie obdobia šéfovania Branislava Krišku, moderného divadelného cítenia tvorcov i šťastnej sólistickej konštelácie (Mária Tomanová, Gurgen Ovsepjan, Sergej Tolstov a ďalší) mala banskobystrická opera v 90. rokoch pozíciu najzaujímavejšieho a najambicióznejšieho operného divadla na Slovensku. V čase, keď sa prvá slovenská scéna orientovala na divácky bezpečný repertoár, dostala v Banskej Bystrici priestor aj pôvodná slovenská tvorba – Benešov Skamenený, Cikkerov Mister Scrooge, Zeljenkova Bathoryčka. Najcennejším činom divadla i mimoriadne významnou udalosťou slovenského operného života bolo uvedenie pôvodnej verzie Krútňavy v rámci Roku Eugena Suchoňa (2008). Súbor ju pod vedením popredného činoherného režiséra Romana Poláka a šéfdirigenta Mariána Vacha naštudoval v podobe, v akej zaznela jediný krát na svetovej premiére v SND v decembri 1949. Jej ďalšie uvádzanie hrubo poznačila cenzúra komunistického režimu, siahajúca na morálne vyznenie diela. Rehabilitujúca rekonštrukcia slovenskej národnej opery je dielom skladateľa Vladimíra Bokesa.
Banskobystrická Štátna opera je hlavným organizátorom opernej časti festivalu Zámocké hry zvolenské (ZHZ), jediného open-air operného festivalu s tridsaťročnou tradíciou. Od začiatku až dodnes je jeho umeleckým riaditeľom renomovaný slovenský teatrológ a historik Jaroslav Blaho. Od roku 1979 sa každoročne na prelome júna a júla na nádvorí Zvolenského zámku odohrajú operné predstavenia z kmeňového repertoáru divadla, vyšperkované vzácnymi zahraničnými hosťami. V rokoch socializmu to boli vynikajúci umelci východného bloku i sólisti, ktorých mená sa skveli na plagáte veronskej Arény – Olivia Stapp, Alessandro Verduci, Mario Malagnini, Gabrielle Floresta, Paolo Gavanelli. V 90. rokoch sa festival dostal do krízy, aj v dôsledku finančnej poddimenzovanosti, pre ktorú nebolo možné udržať nastavenú latku kvality pozývaných hostí. V súčasnosti prežíva obdobie stability s koncepčne vyjasnenou dramaturgiou a systematickou orientáciou na hostí talianskej a španielskej proveniencie. Najmä seriál koncertných uvedení na Slovensku dosiaľ nehraných diel mladého Verdiho (Bitka pri Legnane, Alzira, Lombarďania, Zbojníci) s vynikajúcimi svetovými interpretmi (Alberto Cupido, Francesca Scaini, Roberto Servile, Susanna Branchini, Dimitra Theodossiou, Riccardo Zanellato, Ignacio Encinas, Chiara Taigi) patrí medzi vrcholy slovenských operných sezón.
Od roku 2015 sa opera pod holým nebom presúva do Banskej Bystrice, nový festival Operalia Banská Bystrica sa hlási k tradícii ZHZ.